Unsere Kirche stammt in ihrem Kern aus der Spätgotik (Schlussstein 1517). Aus dieser Zeit stammt auch der Chor mit seinem singulären Zellengewölbe. Man vermutet, dass Heinz von Rosenau Bauherr der Kirche war. Sie war ursprünglich in die Anlage des Wasserschlosses Oeslau mit einbezogen. Vor der jetzigen Kirche muss schon eine Schlosskapelle gestanden haben (14. Jahrhundert).
Unter Herzog Casimir wurden die jetzige Fassung (reich figurierte Flachdecke, Stuckreliefs, Malereien) sowie eine zweite Empore und eine Herrscherloge angebracht. Die Einweihung fand am 16.3.1604 statt. 1610 wurde im Westen noch ein Turm angefügt.
Nach dem Tod Johann Casimirs wurde es für 2 Jahrhunderte still um St. Johannis. Die Feuersbrunst 1848 hat in der Kirche nur geringe Schäden angerichtet. 1863 ließ vermutlich Königin Victoria von England im Andenken an ihren Gemahl Prinz Albert die sehr verwahrloste Kirche aus eigenen Mitteln gründlich renovieren, dem damaligen Zeitgeschmack folgend in Weiß und Gold.
1889 ließen Herzog Alfred und seine Gemahlin die Kirche erneut renovieren. Am 15.5.1891 wurden hier die beiden Prinzessinnen Marie und Victoria Melitta konfirmiert. Vor dem 2. Weltkrieg fand nur einmal im Monat Gottesdienst statt, seit 1946 jeden Sonntag.
1950 löste sich Oeslau aus dem Pfarrverband Einberg, wurde selbständig und erwarb 1953 vom Bayerischen Staat, dem St. Johannis als Domänengut zugefallen war, das Gotteshaus für 768 DM. Einer umfassenden Renovierung 1954 (mit einer Verlängerung des Kirchenschiffs) folgten erneute Renovierungen in den Jahren 1975 und 1999.